中东太平洋赤道海域茎柔鱼营养模式年间差异分析

摘要

为探究茎柔鱼（Dosidicus gigas）食性和洄游模式的变动规律及其与异常气候事件和捕捞强度变化的潜在关系，本研究选取中东太平洋赤道海域茎柔鱼，通过测定其内壳连续切割片段碳、氮稳定同位素比值（δ¹³C和δ¹⁵N），结合气候与环境指数，比较分析不同年份茎柔鱼生长过程营养模式的变化规律及其动因。结果显示，2019年茎柔鱼内壳δ¹³C随个体生长显著升高，且营养生态位缩小，可能与该年份厄尔尼诺发生后，茎柔鱼从赤道向南半球高纬度洄游有关。在发生拉尼娜的2018、2020和2021年，茎柔鱼的营养模式存在年间差异。2018年茎柔鱼内壳δ¹³C和δ¹⁵N随个体生长显著升高，但营养生态位无显著变化，体现了茎柔鱼向南半球高纬度洄游但食物来源相对稳定。而实施公海自主休渔的2020和2021年，茎柔鱼δ¹³C和δ¹⁵N随个体生长无显著变化，但生活史后期营养生态位面积较高。说明其生活史过程洄游范围较小、食性稳定且群体生态弹性较高。以上结果表明，异常气候事件和捕捞强度变化可能都会对茎柔鱼的营养模式造成影响，但要确定各因素的影响程度还需进一步深入研究。

关键词

茎柔鱼; 营养生态位; 稳定同位素; 厄尔尼诺; 拉尼娜

茎柔鱼（Dosidicus gigas）是重要的大洋性经济头足类，广泛分布于东太平洋，资源量丰富^［1］。中国是该物种的主要捕捞国家，近年来年捕捞量为30~40万t，约占全球茎柔鱼总产量的30%以上^［2］。全球气候变化背景下，厄尔尼诺-拉尼娜这类年际异常气候事件的发生频率明显增加，对茎柔鱼资源的可持续利用构成了挑战^［3］。为践行“海洋命运共同体”理念，科学养护和开发茎柔鱼资源，中国自2020年起实施年度公海自主休渔措施^［4］。每年9月1日至11月30日，所有中国籍鱿钓船停止在中东太平洋赤道海域（5°N~5°S，95°W~110°W）的捕捞作业^［5］。因此，通过比较分析不同年份中东太平洋赤道海域茎柔鱼营养模式，有助于了解异常气候事件与捕捞强度变化对该物种的潜在生态效应。

稳定同位素技术广泛应用于海洋生物营养生态学研究^［6］。碳稳定同位素比值（δ¹³C）在营养级间变化较小，可反映海洋生物的食物来源^［7］。氮稳定同位素比值（δ¹⁵N）在营养级间逐步富集，可量化海洋生物的营养级^［8］。同时，低营养级海洋生物的δ¹³C和δ¹⁵N在纬度梯度上存在变化。对东南太平洋浮游动物（磷虾和桡足类）的稳定同位素研究发现，该海域浮游动物δ¹⁵N随纬度增大而降低，δ¹³C在0~12°S间随纬度增大而增加，在12°S达到最大值，后随纬度增大而降低^［9］。这种纬度梯度的变化特征会随食物链向包括茎柔鱼在内的高营养级生物传递^［10］。因此，通过对茎柔鱼体内物理结构和化学成分稳定的硬组织进行连续取样，分析其稳定同位素比值，可以揭示茎柔鱼生活史过程中食性与洄游模式的变动情况^［11］。结合稳定同位素比值和贝叶斯计算方法构建二维图谱，还可对不同个体或群体间的营养生态位关系进行图示化分析^［12］。茎柔鱼内壳是由几丁质和蛋白质分子构成的稳定角质结构，生长具有不可逆性，记录着茎柔鱼生活史过程的完整信息^［13］。基于此，本研究通过采集不同年份中东太平洋赤道海域的茎柔鱼内壳，测定连续切割片段的δ¹³C和δ¹⁵N，比较分析内壳δ¹³C和δ¹⁵N时间序列变化及年间差异，探究茎柔鱼食性和洄游模式的变动规律及其与异常气候事件和捕捞强度变化的潜在关系。

1 材料与方法

1.1 实验材料

本研究选取了2018—2021年中国鱿钓船在中东太平洋捕捞的茎柔鱼样本进行研究。样本经冷冻后运输回实验室，解冻后进行基础生物学测量。选取各年份捕获日期相近、捕捞地点位于中东太平洋赤道海域内（5°N~5°S，95°W~110°W）的茎柔鱼个体用于后续研究（图1），2018、2020和2021年均为10尾，2019年为8尾。解剖后，从茎柔鱼胴体背内侧的外套腔中取出内壳，在超声波清洗器中清洗5 min去除残留的软组织。根据内壳叶轴生长方向，按照“V”型生长纹对叶轴每2 cm进行连续切段，见图2^［14］。切割后的内壳片段使用超纯水清洗干净，使用冷冻干燥机（Christ Alpha 1-4）在-55 ℃条件下冷冻干燥24 h，使用混合型球磨仪（Mixer mill MM440）将冻干后的内壳片段磨成粉末。

图1  茎柔鱼采样站点

Fig.1  Sampling locations of Dosidicus gigas

图2  茎柔鱼内壳横截图

Fig.2  Schematic figure of Dosidicus gigas gladius

1.2 稳定同位素分析

称取内壳粉末约1.2 mg，使用锡舟包裹后，通过元素分析仪（IsoPrime 100）和稳定同位素分析质谱仪（vario ISOTOPE cube）进行测定。每10个样本放入3个实验室标准品（蛋白质：δ¹³C=-26.98‰；δ¹⁵N=5.96‰）以校准δ¹³C和δ¹⁵N测定结果，误差为0.02‰（δ¹³C）和0.04‰（δ¹⁵N）。

1.3 尼诺指数与环境因子

为了分析不同气候条件对茎柔鱼营养生态位的潜在影响，本研究基于美国NOAA气候预报中心（https：//origin.cpc.ncep.noaa.gov/products/analysis_monit-oring/ensostuff/ONI_v5.php）发布的海洋尼诺指数（Oceanic Niño index，ONI）对样本采集时间所处的气候背景进行划分；以海表面温度（Sea surface temperature，SST）和叶绿素a质量浓度（Chlorophyll-a mass concentration，Chl.a）表征栖息环境，数据来自哥白尼海洋环境观测服务中心（The Copernicus Marine Environment Monitoring Service，CMEMS）官方网站（https：//marine.copernicus.eu/），时间为2017年11月—2021年12月，将上述环境均处理为时间分辨率为月。根据本研究采样站位的经纬度范围，绘制月平均SST和月平均Chl.a折线图，用于探究SST和Chl.a与茎柔鱼生态位变动的潜在关系。

1.4 数据统计

根据茎柔鱼内壳叶轴生长方程，连续取样的内壳片段稳定同位素序列可反映茎柔鱼生长过程中营养模式的变动情况^［14］。利用Kruskal-Wallis检验分析内壳稳定同位素年间差异的显著性。将相同日龄内壳片段的δ¹³C和δ¹⁵N归为一组，对同一年份内壳稳定同位素时间序列进行Pearson相关分析。基于δ¹³C和δ¹⁵N与个体生长的相关关系，推测茎柔鱼的摄食和洄游趋势的变动。利用R统计软件中SIBER程序包计算标准校正椭圆面积（Standard ellipse corrected area，SEA_C）和重叠关系，并结合线性回归统计分析，探究茎柔鱼营养生态位的时间变化^［14］。本研究中数值以平均值 ± 标准差（Mean ± SD）表示。

2 结果

2.1 稳定同位素年间比较

本研究中38尾茎柔鱼的胴长为20.2~36.2 cm。通过茎柔鱼胴长与日龄计算公式计算可知^［15］，2018年采样群体为冬春生群体，2019—2021年为夏秋生群体^［16］（表1）。比较发现，δ¹³C在各年间存在显著差异（P<0.001）。2020年δ¹³C最高，2018年δ¹³C最低。各年份内壳中δ¹⁵N也存在差异（P<0.001），但2020和2021年间δ¹⁵N差异不显著（P=1.00），2018和2019年间δ¹⁵N也不存在显著差异（P=1.00）。2019年δ¹⁵N最高，2020年δ¹⁵N最低。

表1  茎柔鱼生物学信息

Tab.1  Biological parameters of Dosidicus gigas

采样时间 Sampling data	样本量 Sample size/尾	胴长 Mantle length/cm	δ13C/‰	δ15N/‰
2018.07	10	31.2 ± 4.0	-19.01 ± 0.03	3.34 ± 0.09
2019.03	8	25.4 ± 2.2	-18.74 ± 0.04	3.68 ± 0.18
2020.12	10	25.0 ± 3.9	-18.30 ± 0.28	2.11 ± 0.71
2021.12	10	25.9 ± 1.0	-18.83 ± 0.18	2.22 ± 0.88

2018年茎柔鱼内壳δ¹³C和δ¹⁵N随个体生长显著升高（δ¹³C：r=0.91，P<0.001；δ¹⁵N：r=0.88，P<0.001），见图3。而2019年个体仅δ¹³C随个体生长显著升高（r=0.92，P<0.001），δ¹⁵N无显著变化。2020和2021年个体的δ¹³C和δ¹⁵N随个体生长均无显著变化（P>0.05）。

图3  各年份茎柔鱼内壳叶轴δ¹³C和δ¹⁵N均值变化

Fig.3  Variations of δ¹³C and δ¹⁵N values of the gladius proostracum of Dosidicus gigas among studied years

2.2 营养生态位

SEA_C结果显示，茎柔鱼的营养生态位存在年间差异（P<0.01）。SEA_C最小值出现在2019年茎柔鱼的生活史后期，而最大值位于2020年茎柔鱼的生活史后期（图4）。2021年SEA_C值随个体生长显著增加，其他年份SEA_C值随个体生长无显著变化。2020年茎柔鱼SEA_C值在其个体生长中期较小，在个体生长后期，达到最大值（图4）。

图4  茎柔鱼营养生态位随个体生长变化

Fig.4  Ontogenic variations in the values of the trophic niche of Dosidicus gigas

2.3 尼诺指数及环境因子

根据ONI，本研究中2019年茎柔鱼经历了厄尔尼诺时期，而其他3年样本处于拉尼娜时期（图5）。2018至2021年采样海域平均SST分别为25.51、25.15、23.0和23.6 ℃，平均Chl.a分别为0.32、0.28、0.36和0.33 mg/m³。比较发现，各年份间SST存在显著差异（P<0.05），2019年厄尔尼诺时期SST最高，而2020年拉尼娜时期SST最低（图6）。对比各年间Chl.a发现，2019年厄尔尼诺时期Chl.a显著低于其他各年份（P<0.01）。2020年和2021年间SST无显著差异（P = 0.24）。2018、2020和2021年间Chl.a无显著差异（P = 0.51）。

图5  本研究采样时期（灰）与厄尔尼诺（红）和拉尼娜（蓝）事件时期示意图

Fig.5  Schematic illustration of sampling period （gray）， El Niño （red） and La Niña （blue） events

图6  研究海域月均海表面温度及叶绿素a质量浓度

Fig.6  Monthly mean chlorophyl-a mass concentration and sea surface temperature of the studied area

3 讨论

3.1 茎柔鱼食性和洄游行为变化

作为短生命周期海洋动物，茎柔鱼的摄食和洄游行为易受环境变动影响，并可在其机体组织的稳定同位素特征中得到体现^［17］。本研究中，2019年茎柔鱼内壳的δ¹³C序列显著升高，说明该年份茎柔鱼生长过程中食性和洄游行为发生了变化（图3）。研究发现，在东太平洋海域，茎柔鱼δ¹³C在0°~12°S之间随纬度增大而增加，δ¹⁵N自赤道向高纬度海域逐渐增加^［10］。因此推测茎柔鱼内壳δ¹³C的升高与其从赤道向南半球高纬度海域洄游有关，但本研究未观察到δ¹⁵N升高。这可能是受到2019年厄尔尼诺的影响。厄尔尼诺时期，赤道暖水团东移会减弱秘鲁寒流对中东太平洋赤道海域的营养盐输送^［18，20］。这与Chl.a分析结果一致，即2019年研究海域的初级生产力较低（图6）。这可能导致茎柔鱼食性转变，并增大对较低的δ¹⁵N低营养级生物的摄食比例^［19］，进而减缓了因洄游造成的δ¹⁵N升高趋势。

同理，拉尼娜的发生也会对茎柔鱼的食性和洄游模式造成影响^［20］。采集自2020和2021年的茎柔鱼内壳δ¹³C、δ¹⁵N序列随个体生长无显著变化，表明这些个体在其生活史过程中栖息地变动较小，其主要洄游范围可能保持在中东太平洋赤道海域，食物来源较为稳定^［9］。而2018年样本δ¹³C、δ¹⁵N序列随个体生长显著升高，如前文所述，这可能与茎柔鱼向南半球高纬度海域洄游有关。相比于2019年，2018年研究海域的Chl.a浓度较高，即初级生产力较高，说明茎柔鱼食物可获得性较好。随茎柔鱼体型增大，其对高营养级生物的捕获能力增强，进一步促使了其δ¹³C和δ¹⁵N的升高^［21］。

3.2 营养生态位变化

本研究中2019年茎柔鱼群体营养生态位面积较小，且在生活史后期出现最小值，这可能与厄尔尼诺引起的SST升高有关（图6）。茎柔鱼是昼夜垂直洄游物种，较高的SST会缩短茎柔鱼在海表面的摄食时间^［22-23］。此外，2019年研究海域较低的初级生产力会影响茎柔鱼的食物可获得性，食物来源的减少也可能造成其营养生态位缩小^［23］。因此，茎柔鱼的摄食时间、洄游和食物来源都会受到厄尔尼诺的影响，造成其营养生态位面积低于其他研究年份。该现象在前期对研究海域茎柔鱼肌肉的稳定同位素研究中也有发现^［24］。

在发生拉尼娜的年份，2018年茎柔鱼不同生长阶段的营养生态位相似，说明其群体生态弹性相对稳定。而2020和2021年茎柔鱼的营养生态位面积在生活史后期出现较高水平，这可能与自主休渔措施有关。已有研究表明，实施自主休渔措施后，研究海域的茎柔鱼资源量高于未休渔年份^［4］。本研究中2020和2021年的Chl.a无显著差异，即初级生产力相似。这种情况下，茎柔鱼资源量的增加可能会导致种内食物竞争程度增高，迫使其趋向个体差异化的摄食策略，表现出营养生态位面积的增大^［25］。而较大的营养生态位也反映出2020和2021年茎柔鱼群体对拉尼娜引发的环境变动的生态弹性较强。

利益冲突

作者声明本文无利益冲突。